Inicjatorem budowy kolei był ówczesny prezes Polskiego Związku Narciarskiego i wiceminister transportu inż. Aleksander Bobkowski. 24 lipca 1935 powołano kierownictwo budowy z siedzibą w zakopiańskich Kuźnicach. 

Czas budowy 7 miesięcy był rekordowo niski jak dla takiej inwestycji. Ponieważ żadne przedsiębiorstwo nie było w stanie przyjąć takich warunków postanowiono prowadzić budowę systemem gospodarczym. Stan załogi, wynosił ok. 1000 osób. 

Dla wwożenia materiałów zbudowano drogę na Myślenickie Turnie, gdzie następował przeładunek z samochodów na zaprzężone w koniki huculskie furmanki, które następnie przewoziły materiały budowlane na Halę Gąsienicową. Stamtąd materiały (cement, liny, wodę) transportowano na plecach robotników. Prace toczyły się na 2-3 zmiany (po 16 godzin dziennie). 

Kolej linowa na Kasprowym Wierchu była inwestycją prestiżową II Rzeczypospolitej Polskiej oraz prezentowała ówczesną nowatorską polską technikę i architekturę. Koszt budowy kolei wyniósł przeszło 3,5 mln zł i zwrócił się jeszcze przed 1939.

Budynki stacji dolnej w Kuźnicach, środkowej na Myślenickich Turniach i końcowej na szczycie Kasprowego Wierchu zaprojektowali Anna i Aleksander Kodelscy. Na górnej stacji umieszczono w 1936 polskie godło w stylu art déco (zachowane do dzisiaj). W tym samym roku architekt kolei Aleksander Kodelski w celu uczczenia budowy kolei stworzył w Warszawie modernistyczną willę (aktualnie zabytkową, ul. Czarnieckiego 53), będącą kopią dolnej stacji kolei na Kasprowy Wierch.

Była to pierwsza inwestycja tego typu w Polsce, a sześćdziesiąta na świecie. Prace zakończono już 29 lutego 1936, a pierwsi pasażerowie wjechali na Kasprowy Wierch 15 marca 1936, po 227 dniach od rozpoczęcia budowy.

W 1961 zmodernizowano kolej, poprzez wymianę wagoników na nowe. 

Na Myślenickich Turniach następuje przesiadka do drugiego wagonika. Następny odcinek trasy jest bardziej stromy – największe przewyższenie wagonika nad terenem wynosi 180 metrów. Wagonik jedzie nad Doliną Suchą Kasprową i dobija do górnej stacji kolei, znajdującej się na wysokości 1959 m n.p.m., 26 metrów poniżej wierzchołka Kasprowego Wierchu.

W budynku górnej stacji kolei są: restauracja, kiosk, warsztat narciarski, przechowalnia sprzętu i niewielki hotelik z 11 miejscami do przenocowania. 

6 maja 2007 odbył się ostatni kurs tej najstarszej w Europie kolei linowej przed jej gruntownym remontem. Zgodnie z ustaleniami modernizację zakończono 15 grudnia 2007. Oficjalnego otwarcia nowej kolei linowej po jej gruntownej przebudowie dokonał 18 stycznia 2008 prezydent Rzeczypospolitej Polskiej Lech Kaczyński. 

Od roku 2007 wagonik ma prędkość 8 m/s przewożąc jednorazowo maksymalnie 60 osób. W zależności od pory roku dziennie może wywieźć ponad 3 tys. osób, rocznie – ponad 600 tys. Co roku okresowe przeglądy wyłączają kolej z eksploatacji w maju i listopadzie, nie funkcjonuje ona także podczas silnego wiatru (powyżej 20 m/s), oblodzenia i temperatury spadającej poniżej −28 °C.